Conservation biology in benthic reef fishes: population genomics of Opistognathus aurifrons

Abstract

The world oceans are deteriorating at a fast pace with obvious effects on coral reefs, in which at least 50% of coral cover has disappeared. Conservation actions, such Marine Protected Areas are being implemented to alleviate marine ecosystems from stressors and allow populations to restore to healthy levels. Successful networks of MPAs can operate if the space among MPAs is smaller than the dispersal capacity of the species under protection. It is of most importance to estimate the scale of such connectivity among marine populations. Similarly, populations in terrestrial species are often segregated across geography, usually forming independent evolutionary lineages. The addition of such information into conservation in the form of Evolutionary Significant Units (ESU) has helped maintain terrestrial species from extinction and restore natural populations. A similar approach is lacking on coral reef species despite the presence of clearly independently evolving populations. Here we present an in depth analysis of the molecular ecology of the common reef fish Opistognathus aurifrons to aid conservation on coral reefs by providing the scale of connectivity measured as the effective dispersal and the delineation of ESU segregated across the Caribbean. We first designed twelve microsatellite markers with enough power to detect variations in allele frequencies along short geographical distances such across the Mona Passage. Using these markers across 260 individuals, we estimated that the maximum effective dispersal is 10 km. Our detailed data suggest that the distance among MPAs in the network around Puerto Rico is larger than the effective movement of the fish. We found that MPAs exchange migrants likely via intermediate available unprotected habitat. At scales > 100 km connectivity among MPAs decrease, particularly across the Mona Passage, making Mona Island a genetic mosaic of the genetic variation from the eastern and western Caribbean. Driven by the result of small dispersal across fine scales, we tested whether the species is composed of smaller evolutionary significant units spread across the Caribbean. To increase our statistical power from that of microsatellites, we also genotyped individuals across eleven populations for over 18,000 single nucleotide polymorphisms. Our genomic data suggest a large degree of genetic segregation across the Caribbean with all major islands having unique genetic combinations, to the extreme of a monophyletic group in Florida. Our genome-wide analysis indicates that Belize, Florida, Curaçao and Puerto Rico form isolated groups, suggesting there are at least four Evolutionary Significant Units. Estimates of gene flow between pairwise comparisons also suggest that exchange among populations is limited (< 0.1%). Our findings stress the importance to generate a denser MPA network that ensures connectivity within a radius of at least ten kilometers. It also suggests isolated populations do not exchange gametes and have their own independent demographic dynamics, which should also be incorporated into management plans. Reef fish richness is driven by small cryptic benthic species such the yellowhead jawfish, adjusting MPAs to account for the short dispersal in these fishes and incorporating Evolutionary Significant Units into marine conservation, may enhance the maintenance of these vast reef biodiversity.

Los océanos se están deteriorando a un ritmo acelerado, con efectos evidentes en los arrecifes de coral, al menos el 50% de la cobertura de coral ha desaparecido. Acciones de conservación, tales como las Áreas Marinas Protegidas (AMP) están siendo implementadas para aliviar a los ecosistemas marinos de los factores de estrés y permitir que las poblaciones puedan restaurarse a niveles saludables. Redes exitosas de AMPs pueden funcionar sí el espacio entre las AMP ‘s es menor que la capacidad de dispersión de las especies bajo protección. Es de vital importancia estimar la magnitud de dicha conectividad entre las poblaciones marinas. Del mismo modo, las poblaciones de especies terrestres usualmente son separadas a lo largo la geografía y a menudo están formando linajes evolutivos independientes. La incorporación de dicha información en la conservación, en forma de Unidades significativas Evolutivas (ESU) han ayudado a salvaguardar las especies terrestres de la extinción y restaurar las poblaciones naturales. Un enfoque similar carecen las especies de los arrecifes de coral, a pesar de la presencia de poblaciones que claramente son evolucionariamente independientes. Aquí presentamos un análisis profundo de la ecología molecular del pez arrecifal Opistognathus aurifrons con el fin, de aportar a la conservación de los arrecifes de coral, proporcionando una escala de la medida de conectividad como la dispersión efectiva y la delineación de ESUs segregados en todo el Caribe. Primero diseñamos doce marcadores de microsatélites con el poder suficiente para detectar variaciones en las frecuencias alélicas a lo largo de cortas distancias geográficas, tales como a través del Canal de la Mona. Usando estos marcadores a través de 260 individuos de O. aurifrons, se estimó que la dispersión efectiva máxima es de 10 km. Nuestros datos detallados sugieren que la distancia entre las AMPs en la red alrededor de Puerto Rico es mayor que el movimiento efectivo de estos peces. Encontramos que las AMPs intercambian migrantes probablemente a través de hábitat intermedio disponible no protegido. A escalas > 100 kilometros la conectividad entre las AMP’s disminuye, particularmente a través del Canal de la Mona, Haciendo de la Isla de Mona un mosaico de variación genética entre el este y el oeste del Caribe. Promovidos por el resultado de la pequeña dispersión de la yellowhead Jawfish a través de escalas geográficas finas, hemos probado si la especie se compone de pequeñas Unidades Significativas Evolutivas repartidas por todo el Caribe. Para aumentar el poder estadístico que nos brindaron los microsatélites, también genotipamos individuos a través de once poblaciones en el Caribe, con más de 18.000 polimorfismos de nucleótidos simples (SNPs, por sus siglas en inglés). Nuestros datos genómicos sugieren un alto grado de segregación genética en todo el Caribe, mostrando en las principales islas que poseen unas combinaciones genéticas únicas, hasta el extremo de un grupo monofilético en la Florida. Nuestros datos genómicos indican que Belice, Florida, Curazao y Puerto Rico forman grupos aislados, lo que sugiere es, que hay al menos cuatro Unidades Significativas Evolutivas en la zona. Concordantemente, nuestras estimaciones de flujo génico entre las comparaciones por pares de las poblaciones. Nuestros resultados destacan la importancia de crear una red densa de AMPs que garantiza la conectividad dentro de un radio de al menos 10 kilómetros. También sugiere que las poblaciones aisladas no intercambian gametos y tienen sus propias dinámicas demográficas independientes, lo cual se deben incorporar en los planes de manejo de las zonas protegidas. La riqueza de los peces del arrecife, es impulsada por pequeñas especies bentónicas crípticas como el yellohead jawfish, debe ser necesario el ajuste de las AMP’s, para tener en cuenta las especies peces de corta dispersión y la incorporación de Unidades Significativas Evolutivas en la conservación marina. Estos cambios pueden mejorar, asegurar y preservar la vasta biodiversidad.