Impact of the fungal disease aspergillosis on populations of the sea fan Gorgonia ventalina (Octocorallia, Gorgonacea) in La Parguera, Puerto Rico

Abstract

Aspergillosis is a disease caused by the fungus Aspergillus sydowii which affects a number of shallow-water octocorals including the common Caribbean sea fan Gorgonia ventalina. This work includes two studies on the current status of aspergillosis in populations of G. ventalina in several reefs off La Parguera, Puerto Rico. The first study evaluated disease prevalence and virulence while the second investigated the effects of the disease on the reproduction of G. ventalina. Aspergillosis prevalence was explored through surveys performed over a two-year period at varying depths within six reefs along an inshore-offshore gradient. The average prevalence of aspergillosis increased from 3% (95%CI: 1.8-6.0%) in March 2005 to 17% (95%CI: 14.8-19.5%) in September 2006, with values for individual reefs varying from 0-29%. Prevalence was most related to reef and depth, but season, year, reef zone and density of sea fans also had some influence. The highest prevalence was found at Turrumote, Media Luna and Enrique at depths shallower than 9.6 m in 2006. Aspergillosis virulence was monitored on tagged colonies for fifteen months in three reefs to assess the spatial and temporal dynamics of individual disease lesions, the rate of advance and tissue mortality, the seasonal variability, and the rate of recovery. Trends were consistent among all sites; the number of active lesions (May 2006: 3.08 lesions/colony, W=1-23, n=61; July 2007: 0.72 lesions/colony, W=0-4, n=61) and the area of purpling due to disease (May 2006: 3.44%, W=0.05-21.32, n=61; July 2007: 0.51%, W=0-3.35, n=61) decreased over time as the aspergillosis infection disappeared, while the area of tissue loss per colony (May 2006: 1.92%, W=0-19.53, n=61; July 2007: 13.46%, W=0-100, n=61) increased over time as a consequence of the infections. The effect of aspergillosis on reproductive output was investigated using histological techniques to observe eggs and spermaries in tissue samples collected from both healthy colonies and colonies with signs of aspergillosis. In diseased colonies, there was a significant decrease in the proportion of reproductive polyps and in the number of eggs per polyp in the infected area (4.1% reproductive polyps, 95%CI: 2.6-6.5; 0.06 eggs/polyp, W=0-0.6, n=24) and immediately adjacent to it (12.4% reproductive polyps, 95%CI: 9.7-15.6; 0.18 eggs/polyp, W=0-2.0, n=24) compared to areas at least 10cm away from lesions in healthy-looking tissue (34.4% reproductive polyps, 95%CI: 30.2-38.7; 0.50 eggs/polyp, W=0.05-1.5, n=24). The impact seems to be systemic since even polyps in healthy-looking areas of infected colonies showed decreased egg and sperm production compared to healthy colonies (41.2% reproductive polyps, 95%CI: 38.0-44.2; 0.76 eggs/polyp, W=0.05-3.35, n=100). The long-term effect of this reduction in gamete production depends on whether it drops low enough to limit recruitment causing a decline in the population or produces a recruit population which is not reduced in size but is more resistant to disease.

Aspergiliosis es una enfermedad causada por el hongo Aspergillus sydowii que afecta varias especies de octocorales, principalmente al abanico de mar Gorgonia ventalina. Este trabajo incluye dos estudios sobre el estatus de aspergillosis en poblaciones de G. ventalina en varios arrecifes de La Parguera, Puerto Rico. El primer estudio evaluó la prevalencia y la virulencia de la enfermedad y su variación espacial y temporal y el segundo, los efectos de aspergiliosis sobre la reproducción de G. ventalina. La prevalencia de aspergiliosis fue estudiada mediante censos durante dos años en varias profundidades en seis arrecifes en un gradiente costero-mar afuera. La prevalencia promedio aumentó de 3% (95% CI: 1.8-6.0%) en marzo de 2005 hasta 17% (95% CI: 14.8-19.5%) en septiembre de 2006, con valores en los arrecifes individuales variando entre 0-29%. Resultados indican una mayor dependencia con la localidad (arrecife) y el hábitat (profundidad), pero la estacionalidad, el año, la cercanía a la costa y la densidad de colonias también influenciaron la prevalencia. Turrumote, Media Luna y Enrique mostraron la mayor prevalencia a profundidades menores a 9.6m en el 2006. La virulencia de aspergillosis fue monitoreada durante quince meses en colonias marcadas en tres arrecifes. La dinámica espacial y temporal de las lesiones, las tasas de avance de la enfermedad y de mortandad de tejido, la variabilidad temporal y la tasa de recuperación fue monitoreada en estas colonias. La tendencia fue consistente en todos los arrecifes; el número de lesiones activas disminuyó de 3.08 lesiones/colonia en mayo de 2006 (W=1-23, n=61) a 0.72 lesiones/colonia en julio de 2007 (W=0-4, n=61). Similarmente el área violeta-oscura causada por la enfermedad disminuyó de 3.44% en mayo de 2006 (W=0.05-21.32, n=61) a 0.51% en julio de 2007 (W=0-3.35, n=61), posiblemente porque la infección fue contenida. El área de tejido muerto por colonia aumentó significativamente con el tiempo de 1.92% en mayo de 2006 (W=0-19.53, n=61) a 13.46% en julio de 2007 (W=0-100, n=61). El efecto de aspergillosis en el esfuerzo reproductivo fue investigado con técnicas histológicas para observar los huevos y los espermatocitos en muestras de tejido de colonias sanas y colonias con aspergillosis. En las colonias enfermas hubo una disminución significativa en la proporción de pólipos reproductivos (4.1% pólipos reproductivos, 95% CI: 2.6-6.5) y en el número de huevos por pólipo en el área infectada (0.06 huevos/pólipo, W=0-0.6, n=24), y en el área adyacente a la infección (12.4% pólipos reproductivos, 95%CI: 9.7-15.6 y 0.18 huevos/pólipo, W=0-2.0, n=24) comparado con las áreas aparentemente sanas de la colonia (34.4% pólipos reproductivos, 95%CI: 30.2-38.7 y 0.50 huevos/pólipo, W=0.05- 1.5, n=24). Al parecer, el impacto es sistémico debido a que los pólipos en las áreas sanas de colonias infectadas mostraron una disminución en la fecundidad (huevos/pólipo) y número de espermatocitos comparados con las colonias control sanas (41.2% pólipos reproductivos, 95%CI: 38.0-44.2 y 0.76 huevos/pólipo, W=0.05-3.35, n=100). El efecto a largo plazo de esta reducción en la producción de gametos y mantenimiento de las poblaciones depende de si la caída en fecundidad limita el reclutamiento y causa una disminución en la población o si no reduce el tamaño de la población de reclutas pero produce una población más resistente a aspergillosis.