Deciphering bahía fosforescente: New approaches towards the understanding of this unique ecosystem

Abstract

For decades, bioluminescent bays and lagoons have intrigued and puzzled researchers due to the accumulation of high cell densities of the bioluminescent dinoflagellate Pyrodinium bahamense var. bahamense. In recent years the general community have been concerned due to the perceived decrease in the abundance of this species and consequently the bioluminescence in one of the most important bioluminescent bay in Puerto Rico, Bahía Fosforescente. Additionally, temporal fluctuations with a non-bioluminescent dinoflagellate, Ceratium furca var. hircus, have been reported through the years. The lack of extensive and systematic monitoring studies over the past fifty years has been one of the major barriers in deciphering what mechanisms drives the fluctuations of species in this bay. The main goal of this research was to identify the links between the environmental and meteorological conditions, and the patterns of variability of P. bahamense and C. furca and the bioluminescence levels (BL) at Bahía Fosforescente. The specific objectives of this study were to: 1) determine the daily, spatial and seasonal variability of P. bahamense and C. furca, 2) identify the environmental factors that may drive the spatial and temporal (short-term and seasonal) fluctuations of these species, 3) determine the BL in the bay and to help evaluate the putative declining bioluminescence trend, and 4) identify the role of different environmental conditions on the BL. To achieve this, studies were conducted with a high temporal and spatial resolution and various environmental variables were measured (e.g. nutrients, dissolved organic matter fluorescence-DOMFl, chlorophyll, turbidity, pH, dissolved oxygen, salinity, temperature, wind speed and direction, rainfall). Furthermore, BL were recorded in situ with an Underwater Bioluminescence Assessment Tool (UBAT) and historical P. bahamense records were used to estimate BL and determine trends in bioluminescence over the years. Results from each of the studies conducted in this dissertation underscore the importance of seasonal patterns as a significant factor modulating the abundance of P. bahamense and C. furca, and the BL at Bahía Fosforescente. Overall, seasonal changes in rainfall promoted variations in several environmental conditions, resulting in seasonal shifts in the abundance of each dinoflagellate in the system. Pyrodinium bahamense was the numerically dominant dinoflagellate during the wet season (average 2010: 7.8 x 104 ±1.4 x 104 cells L-1 standard error; average 2012: 6.8 x 103 ±6.5 x 102 cells L-1), reaching in some occasions a bloom condition (i.e. 105 cells L-1). In contrast, a shift towards high cell densities of C. furca was observed during the dry season (average 2011: 1.2 x 104 ±2.8 103 cells L-1; average 2013: 2.3 x 104 ±2.2 x 103 cells L-1). The high cell densities of P. bahamense during the wet season appeared to be related to nutrient inputs (November 2010 - PO4: 0.09-1.92 μmol L−1; N+N: 0.34-7.67 μmol L−1; NH4+: 2.9-29.4 μmol L−1) and probably other land/watershed derived materials after rainfall events, which are important for the growth and bloom formation of this species. In contrast, the capacity of C. furca to prey over other planktonic organisms was suggested to be important to maintain their populations during periods of low nutrients concentrations (March 2011 - PO4: 0.17– 0.5 μmol L−1; N+N: 0.2–1.23 μmol L−1; NH4+: 0.2-7.8 μmol L−1) and a minor runoff influence. A multivariate analysis (i.e. Distance based redundancy analysis-dbRDA) further confirmed that the seasonal variability in the dinoflagellates composition was better explained by salinity, DOMFl, pH and silicates, environmental variables that are strongly modulate by pluviosity. Even though changes in the daily and spatial distribution of these organisms were also observed, each dinoflagellate maintained their seasonal dominance. Winds and wind-derived currents were suggested to be important in the short-term spatial fluctuations of both dinoflagellates, with the highest concentrations mainly observed in the north, northeast and southeast regions of the bay. The seasonal shifts in the dinoflagellates composition were accompanied by changes in the BL. Maximum BL (average: 4.3 x 1011 ±4.9 x 1010 photons sec-1 L-1) characterized the wet season and were related to high concentrations of P. bahamense (average: 2.5 x 104 ±6.3 x 103 cells L-1). A two-fold reduction in BL relative to the wet season was observed during the dry season (average: 1.8 x 1011 ±3.1 x 1010 photons sec-1 L-1), but peaks in bioluminescence during this period were associated to the presence of heterotrophic bioluminescent dinoflagellates such as Protoperidinium spp. (average: 1.4 x 103 ±6.4 x 102 cells L-1). An evaluation of BL based on publications over the past fifty years showed variations, but not a declining trend, thus opposing the notion of dwindling BL at the bay and supporting the idea that as during past decades, the present conditions remain favorable for the accumulation of abundant populations of bioluminescent dinoflagellates. Summarizing, results from these studies provide substantial evidence to support that weather and the resultant environmental conditions are the principal factor controlling the alternating abundances of P. bahamense and C. furca at Bahía Fosforescente. This represents a scientific advance in understanding the population dynamics of two potentially harmful dinoflagellates species in Bahía Fosforescente. Results show the importance of high-frequency monitoring to understand better the role of environmental forcing on the populations densities of these fast fluctuating organisms, especially in the present times of global climate change. Thus, a well-established long-term monitoring program will provide the best science based management approach to guarantee the role of this environment as an important habitat for protected species and for tourism.

Durante décadas, las bahías bioluminiscentes han intrigado y desconcertado a los investigadores debido a la acumulación de altas densidades celulares del dinoflagelado bioluminiscente Pyrodinium bahamense var. bahamense. En los últimos años, ha existido una preocupación en la comunidad en general debido a la disminución percibida en la abundancia de esta especie, y en consecuencia en la bioluminiscencia, en una de las bahías bioluminiscente más importante de Puerto Rico, Bahía Fosforescente. Adicionalmente, se han reportado, a través de los años, fluctuaciones temporales con el dinoflagelado no bioluminiscente Ceratium furca var. hircus. La falta de estudios extensos y monitoreos sistemáticos durante los últimos cincuenta años han sido uno de los principales obstáculos en descifrar los mecanismos que promueven las fluctuaciones de estas especies en la bahía. El objetivo principal de esta investigación fue identificar las relaciones entre las condiciones ambientales y meteorológicas y los patrones de variabilidad de P. bahamense y C. furca y los niveles de bioluminiscencia (BL - por sus siglas en inglés) en Bahía Fosforescente. Los objetivos específicos de este estudio fueron: 1) determinar la variabilidad diaria, espacial y estacional de P. bahamense y C. furca, 2) identificar los factores ambientales que promueven las fluctuaciones espaciales y temporales (diarias y estacionales) de ambos dinoflagelados, 3) determinar los BL en la bahía y evaluar la supuesta tendencia de disminución en la bioluminiscencia, e 4) identificar el rol de diferentes condiciones ambientales en los BL. Para lograr esto, se llevaron a cabo estudios con una alta resolución temporal y espacial y se midieron diversas variables ambientales (nutrientes, fluorescencia de la materia orgánica disuelta-DOMFl, clorofila, turbidez, pH, oxígeno disuelto, salinidad, temperatura, velocidad y dirección del viento, precipitación). Además, los BL se registraron in situ utilizando un batifotómetro conocido como UBAT (por sus siglas en inglés) y se utilizaron datos históricos de P. bahamense para estimar los BL y determinar tendencias en la bioluminiscencia durante los últimos años. Los resultados de cada uno de los estudios realizados en esta disertación demostraron la importancia de los patrones estacionales como un factor significativo que modula la abundancia de P. bahamense y C. furca y los BL en Bahía Fosforescente. En general, los cambios estacionales en precipitación promovieron variaciones en diversas condiciones ambientales, lo cual resultó en cambios estacionales en la abundancia de cada dinoflagelado en el sistema. Pyrodinium bahamense fue el dinoflagelado numéricamente dominante durante la estación húmeda (promedio 2010: 7.8 x 104 ±1.4 x 104 células L-1 error estándar; promedio 2012: 6.8 x 103 ±6.5 x 102 células L-1), alcanzando en algunas ocasiones una condición de floración (105 células L-1). Por otro lado, se observó un cambio hacia altas densidades celulares de C. furca durante la estación seca (promedio 2011: 1.2 x 104 ±2.8 103 células L-1; promedio 2013: 2.3 x 104 ±2.2 x 103 células L-1). Las altas densidades celulares de P. bahamense durante la estación húmeda estuvieron relacionadas con los aportes de nutrientes (noviembre 2010 - PO4: 0.09-1.92 μmoles L−1; N+N: 0.34-7.67 μmoles L−1; NH4+: 2.9-29.4 μmoles L−1) y, posiblemente con la entrada de otros materiales terrestres debido a las escorrentías causadas por la lluvia, los cuales son importantes para el crecimiento y las floraciones de esta especie. Por otro lado, se sugiere que la capacidad de C. furca de alimentarse sobre otros organismos planctónicos es uno de los factores principales que le permiten mantener sus poblaciones durante períodos donde las concentraciones de nutrientes son bajas (marzo 2011 - PO4: 0.17– 0.5 μmoles L−1; N+N: 0.2–1.23 μmoles L−1; NH4+: 0.2-7.8 μmoles L−1) y con una menor influencia de escorrentías. Un análisis multivariado (dbRDA, por sus siglas en inglés) confirmó además, que la variabilidad estacional en la composición de dinoflagelados se explica mejor por la salinidad, DOMFl, pH y silicatos, variables ambientales fuertemente moduladas por diferentes patrones en precipitación. A pesar de que también se observaron cambios en la distribución diaria y espacial de estos organismos, cada dinoflagelado mantuvo su dominancia estacional. Se sugiere que el viento y las corrientes resultantes son factores importantes relacionados a las fluctuaciones diarias y espaciales de ambos dinoflagelados, con las concentraciones más altas observadas principalmente en las regiones norte, noreste y sureste de la bahía. Los cambios estacionales en la composición de dinoflagelados estuvieron acompañados por cambios en los BL. Niveles máximos en bioluminiscencia (promedio: 4.3 x 1011 ±4.9 x 1010 fotones seg-1 L-1) caracterizaron a la estación húmeda y se relacionaron con altas concentraciones de P. bahamense (promedio: 2.5 x 104 ±6.3 x 103 células L-1). Una disminución de dos veces en los BL, en relación con la estación húmeda, se observó durante la estación seca (promedio: 1.8 x 1011 ±3.1 x 1010 fotones seg-1 L-1), pero picos en bioluminiscencia durante este período se asociaron a la presencia de otros dinoflagelados bioluminiscentes heterótrofos tales como Protoperidinium spp. (promedio: 1.4 x 103 ±6.4 x 102 células L-1). Una evaluación de los BL basada en publicaciones de los últimos cincuenta años demostró variaciones, pero no una tendencia de disminución, oponiéndose de este modo a la noción de baja en los BL en la bahía y apoyando la idea de que como durante las décadas pasadas, las condiciones actuales siguen siendo favorables para la acumulación de abundantes poblaciones de dinoflagelados bioluminiscentes. En resumen, los resultados de estos estudios proporcionan evidencia sustancial para apoyar que el clima y las condiciones ambientales resultantes son el factor principal que controla la alternancia en la abundancia de P. bahamense y C. furca en la Bahía Fosforescente. Esto representa un avance científico en la comprensión de la dinámica poblacional de dos dinoflagelados potencialmente nocivos en la Bahía Fosforescente. También demuestra la importancia de hacer monitoreos de alta frecuencia para comprender la función de las condiciones ambientales en las poblaciones de estos organismos que fluctúan rápidamente, especialmente en esta época de cambio climático global. Por lo tanto, el establecimiento de un programa de monitoreo a largo plazo proporcionará el mejor enfoque de gestión, basado la ciencia, para garantizar el rol de este ecosistema como un hábitat importante para especies protegidas y para garantizar un turismo sustentable.