Spectral properties and population dynamics of the harmful dinoflagellate Cochlodinium polykrikoides (Margalef) in southwestern Puerto Rico

Abstract

Recurrent blooms of the potentially ichthyotoxic dinoflagellate Cochlodinium polykrikoides were observed since 1958 at Bahía Fosforescente, a bioluminescent bay in southwestern Puerto Rico. Despite its potential deleterious effects, no previous efforts have been conducted to understand the population dynamics of this organism within this bay. This pioneer study assessed the role of climatological and physical-chemical parameters on the bloom dynamics of C. polykrikoides in Bahía Fosforescente. Monthly samplings took place at six stations from May 2002 to July 2003. Sea surface temperature, salinity, dissolved oxygen concentration and vertical attenuation coefficients of downwelling irradiance [Kd (PAR)] were determined at each station. Surface water samples were simultaneously collected for determinations of C. polykrikoides abundance, nutrients and chlorophyll a concentrations. Cochlodinium polykrikoides showed a strongly aggregational spatial distribution towards the northwest margin of the bay, where cell abundance ranged from 0 (undetectable) to 1.34 x 106 cells L-1. The temporal distribution of C. polykrikoides blooms at this site followed a similar tendency to that observed for the rainfall regime. Statistical analyses showed that both the spatial and temporal distributions of C. polykrikoides blooms in these waters are associated with high concentrations of nutrients, particularly phosphates. A combination of factors including the semi-isolated nature of the area, prevailing southeast winds, low tidal amplitude, processes promoting enhanced nutrient availability (i.e. precipitation, nutrient cycling and turbulent mixing), as well as adaptative strategies and specific life-form characteristics of C. polykrikoides, contribute to the recurrence of blooms of this species in the northwestern margin of the bay. Given the potential noxious effects of Cochlodinium polykrikoides, effective strategies to monitor the blooms of this species in Bahía Fosforescente are needed. The strong bio-optical signatures (striking brownish-red water discolorations) usually associated with these blooms make them suitable for optical detection. This work reports the first comprehensive characterization of the optical properties of C. polykrikoides, aimed to facilitate the accurate interpretation of the variations in ocean color observed during blooms of this species in natural waters. The feasibility of in situ hyperspectral remote sensing reflectance [Rrs ( )] data to discriminate and quantify C. polykrikoides blooms in Bahía Fosforescente was also evaluated. The pigment composition, and the apparent (Rrs) and inherent (absorption, scattering, backscattering and attenuation) optical properties of C. polykrikoides were characterized based on pure cultures. Field data, including measurements for determinations of Rrs ( ) and inherent optical properties, as well as water samples for determinations of C. polykrikoides abundance, chlorophyll a concentration and other biogeochemical parameters, were collected in Bahía Fosforescente during May 2002 to July 2003, and/or during May 2007. Cochlodinium polykrikoides showed the typical pigment profile and absorption properties of most dinoflagellates with strong backscattering signals at 589 and 620 nm, accounting for the characteristic brownish-red discoloration of its blooms. Results suggested the potential application of in situ hyperspectral Rrs data to differentiate the blooms of C. polykrikoides from that of some other bloom-forming species present in Bahía Fosforescente. This data also proved suitable for quantitative estimations of C. polykrikoides abundance under bloom conditions, through the application of chlorophyll-based semi-empirical algorithms.

Desde el año 1958 se han observado florecimientos recurrentes del dinoflagelado potencialmente ictiotóxico Cochlodinium polykrikoides en la Bahía Fosforescente, al suroeste de Puerto Rico. A pesar de sus posibles efectos nocivos, no se han realizado esfuerzos previos por entender la dinámica poblacional de este organismo en la bahía. Este estudio pionero evaluó el rol de parámetros climatológicos y físico-químicos en la dinámica de los florecimientos de C. polykrikoides en la Bahía Fosforescente. Se realizaron muestreos mensuales en seis estaciones desde mayo de 2002 a julio de 2003, incluyendo determinaciones de temperatura en la superficie del mar, salinidad, concentración de oxígeno disuelto y coeficientes de atenuación vertical de la irradianza descendente [Kd (PAR)]. Se tomaron muestras simultáneas en la superficie del agua para determinar la abundancia de C. polykrikoides y la concentración de nutrientes y clorofila a. Cochlodinium polykrikoides mostró una marcada distribución espacial de agregación hacia el margen noroeste de la bahía, donde la abundancia de células fluctuó desde 0 (no detectable) a 1.34 x 106 células L-1. La distribución temporal de florecimientos de C. polykrikoides mostró una tendencia similar a la observada para el régimen de lluvia. Los análisis estadísticos mostraron que la distribución espacial y temporal de florecimientos de C. polykrikoides están asociadas a altas concentraciones de nutrientes, en particular fosfatos. Una combinación de factores como la naturaleza semi-aislada del área, vientos prevalecientes del sureste, amplitud baja de las mareas, procesos que promueven la disponibilidad de nutrientes (precipitación, reciclaje de nutrientes y mezcla turbulenta), así como adaptaciones estratégicas y características específicas de la forma de vida de C. polykrikoides, contribuyen a la recurrencia de florecimientos de esta especie en el margen noroeste de la bahía. Dados los posibles efectos nocivos de Cochlodinium polykrikoides, es necesario establecer estrategias efectivas para detectar y monitorear los florecimientos de esta especie en la Bahía Fosforescente. Las características bio-ópticas llamativas usualmente asociadas a estos florecimientos (decoloraciones marrón-rojizas evidentes en el agua) hacen de la detección óptica un método apropiado para su estudio. Este trabajo presenta la primera caracterización comprensiva de las propiedades ópticas de C. polykrikoides dirigida a facilitar la interpretación precisa de las variaciones en el color del océano observadas durante florecimientos de esta especie en aguas naturales. También se evaluó la capacidad de utilizar datos hiperespectrales de reflectancia teledetectada [Rrs ( )] colectados in situ para discriminar y cuantificar florecimientos de C. polykrikoides en la Bahía Fosforescente. La composición de pigmentos y las propiedades ópticas aparentes (Rrs) e inherentes (absorción, dispersión, retrodispersión y atenuación) de C. polykrikoides fueron caracterizadas mediante medidas obtenidas de cultivos puros de la especie. Se obtuvieron datos de campo mediante muestreos en varias estaciones en la Bahía Fosforescente durante el periodo de mayo de 2002 a julio de 2003, y en mayo de 2007. Estos datos incluyeron medidas para determinaciones de Rrs ( ) y propiedades ópticas inherentes, así como muestras de agua para determinar la abundancia de C. polykrikoides, concentración de clorofila a y otros parámetros biogeoquímicos. Cochlodinium polykrikoides mostró tener un perfil de pigmentos y propiedades de absorción típicos de la mayoría de los dinoflagelados, así como señales fuertes de retrodispersión en las longitudes de onda de 589 y 620 nm, lo cual explica la decoloración marrón-rojiza característica de sus florecimientos. Los resultados de este estudio sugieren el posible uso de datos de Rrs hiperespectral in situ para discriminar florecimientos de C. polykrikoides de aquellos producidos por algunas otras especies presentes en la Bahía Fosforescente. Estos datos también mostraron ser adecuados para estimar cuantitativamente la abundancia de C. polykrikoides en condiciones de florecimiento, mediante el uso de algoritmos semi-empíricos para clorofila.